旧陸軍の飛行場を建設するために動員された人々や建設機材を輸送するため、昭和17年(1942)2月に開業しました。この付近の海岸はかつて「筥(はこ)浦崎(うらざき)」と呼ばれていましたが転訛して羽倉崎になったと伝えられ、駅名はその地名から付けられました。隣接する羽倉崎車庫は昭和30年(1955)8月に竣工し、現在は170両の収容が可能。駅の東側に位置する末広公園は、市民総合体育館や健康増進センター、グラウンドなど公共スポーツ施設が充実しています。駅から南東約2キロの蟻通神社は「紀貫之集」や「枕草子」などにその名の由来が述べられています。